Sarada, Mitsuki und Boruto werden beauftragt, den Transport einer wertvollen Ware nach Ryutan zu begleiten. Bei Boruto hält sich die Begeisterung über diese Anordnung in Grenzen – schließlich ist auch sein verhasster Professor Katasuke mit von der Partie. Auf ihrer Reise treffen sie auf den ehemaligen Shinobi Ao, welcher den vieren gegenüber jedoch nicht mit offenen Karten spielt.
Nach dem Absturz des Luftschiffes inklusive des wertvollen Gefäßes herrscht bei Kara Krisenstimmung. Während immer mehr Mitglieder Victor für die Misere beschuldigen, lacht sich dieser ins Fäustchen. Schließlich ist es ihm dank seines Diebstahls der Schiffdaten möglich, die Unfallstelle zu lokalisieren. Andernorts möchte Boruto seine neu erlernten Fähigkeiten im Kampf gegen seinen Vater zur Schau stellen.
Hinatas Geburtstag steht an, weswegen Boruto loszieht, um seiner Mutter ein besonderes Geschenk zu besorgen. So weit soll es jedoch nicht kommen, denn Mugino macht ihm einen Strich durch die Rechnung, als er den kleinen Shinobi zu sich nach Hause einlädt. Dort angekommen beginnt Mugino in der Vergangenheit zu schwelgen und über sein Attentäter-Dasein zu erzählen, welches ihn auch heute noch beschäftigt.
Metal Lee, ein ambitionierter Taijutsu-Nutzer aus Borutos Klasse leidet an Lampenfieber. Sobald er im Mittelpunkt steht, kann er seine Kräfte nicht mehr kontrolliert nutzen. Shikadai Nara konfrontiert ihn etwas unbedacht damit und beide geraten in einen Kampf, in dem sich auch Boruto wiederfindet. Dieser muss feststellen, dass auch Metall Lees Chakra einer seltsamen Verzerrung unterliegt
Nachdem Boruto am Tag der Einschulung einen Tumult verursacht hat und zu Hausarrest verdonnert wurde, steht endlich sein erster Schultag an der Akademie bevor. Jedoch scheint Boruto durch seine Untaten bei seinen Klassenkameraden in Ungnade gefallen zu sein. So bricht er einen Streit mit Iwabee Yuino vom Zaun. Als sich Denki einmischt, um zu schlichten, eskaliert die Lage.
Im Mittelpunkt der Geschichte steht Boruto Uzumaki, der Sohn des siebten Hokage und Held des Dorfes Konohagakure, Naruto Uzumaki. Eines Tages rettet Boruto Denki Kaminarimon, der Sohn eines wohlhabenden Geschäftsmanns, als er von Schlägern bedrängt wird. Die beiden Jungen stellen fest, dass sie beide eine problematische Beziehung zu ihren Vätern haben und freunden sich an.
Jigens Hoffnung, Naruto in einer Dimension weitab von Konoha ungestört zur Strecke zu bringen, wird von Sasuke zerschlagen. Zwar sind die beiden nun in der Überzahl, jedoch hat das Mitglied von Kara große Kraftreserven in sich. Zudem scheint der Angriff von langer Hand geplant zu sein. Das wird auch Naruto schmerzhaft bewusst, als sich über ihm ein metallener Sarg zu schließen beginnt …
Ein scheinbar normaler Tag nimmt eine gefährliche Wendung, als Borutos und Kawakis „Karma“-Zeichen verrückt zu spielen beginnen. Auch Ino nimmt ein düsteres Chakra wahr, welches Unheilvolles erahnen lässt. Wie aus dem Nichts tauch Jigen auf, um Kawaki wieder zurück zu Kara zu bringen. Doch Naruto denkt gar nicht daran, Kawaki kampflos seinen Feinden zu überlassen.
Boro kehrt zu seinem Kult zurück, um die Weichen für die Ankunft eines vermeintlichen Erlösers zu stellen. So soll ein Otsutsuki wiederkehren und sich an allen Shinobi der fünf Großreiche rächen. Unterdessen stößt Sasuke auf einen geheimnisvollen Ort, an dem Kara verschiedene Riten durchzuführen scheint. Die Verwunderung ist groß, als er dort auf Otsutsuki-Projektionen stößt. Eines ist jedoch klar: Er muss die anderen warnen.
Durch Kurama wird Kawaki bewusst, welche Herausforderungen auch Naruto im Laufe seines Lebens durchmachen musste. Zwar verleiht der Geist dem Hokage unvorstellbare Kräfte, jedoch kommt dies mit dem Preis der Einsamkeit. Erst jetzt erkennt Kawaki die starke Verbindung zu Naruto und es fällt ihm leichter denjenigen zu offenbaren, der ihm das „Karma“-Mal verliehen hat: Jigen.
Die Schäden an Kawakis Arm sind irreparabel. Damit dieser dadurch dennoch nicht eingeschränkt wird, stellt Naruto seinem Gast eine Prothese zur Verfügung. Nach den Geschehnissen ist Kawakis Angst vor Delta so groß, dass er den Hokage um Trainingseinheiten zur Kontrolle seines Chakras bittet. Andernorts herrscht unter den Mitgliedern von Kara Krisenstimmung. Die Nachricht, dass auch Boruto ein „Karma“-Zeichen aufweist, ändert einiges …
Deltas hochmoderne Ninja-Werkzeugtechnik ist nicht unfehlbar. Während des Kampfes fällt Naruto auf, dass ihre Speicher zur Absorption der Attacken ein Limit haben, was der Hokage sogleich zu seinem Vorteil nutzt. Besiegt geht Delta zu Boden, doch bevor sie zum Verhör abtransportiert werden kann, neutralisiert sich ihr Körper von selbst. Indes schmiedet Boro für Kara einen eigenen Plan …
Mit Deltas Ankunft ist die Zeit des friedlichen Trainierens vorbei. Nun muss Naruto eingreifen, um seine Familie, aber auch seinen Gast zu beschützen. Allerdings hat seine Gegnerin ein besonderes Ass im Ärmel, denn durch die Ninja-Werkzeugtechnik in ihrem Körper können ihr Narutos Attacken nur wenig anhaben. Als sich Delta dennoch in die Enge getrieben fühlt, kennt sie keine Skrupel mehr und riskiert Himawaris Leben.
Boruto und Kawaki sehen ein, dass sie zusammenarbeiten müssen, um dem Geheimnis des „Karma“-Mals auf den Grund zu gehen. In einem Trainingskampf bündeln sie all ihre Kräfte, doch Kawaki hat seine Fähigkeiten besser im Griff. Unter Narutos strengem Blick geben sich die beiden das Zeichen der Versöhnung, welches auf Boruto ungewöhnliche Auswirkungen hat. Lange bleibt ihm nicht, sich darüber Gedanken zu machen, denn Delta ist bereits auf dem Weg …
Trotz der hochmodernen Chakra-Sensoreinheit Konohas gelingt es Koji problemlos, in das Dorf einzudringen. Delta hat hierbei ihre Schwierigkeiten, weswegen sie von außen zusehen muss, wie sich ihr Freund auf die Suche nach Kawaki macht. Derweil sind Boruto und Naruto mit einer Trainingseinheit des Shinobi-Handgemenges beschäftigt. Auch Kawaki ist mit von der Partie und hat für Boruto einen hilfreichen Tipp.
Wie soll er die Tiere verstehen, und sie ihn. Da kommt ihm ein Dolmetscher zu Hilfe Der Condor, der als blinder Passagier auf dem Schiff auf die Insel kam. Aber was nützt der beste Dolmetscher, wenn die Tiere untereinander auch Probleme haben, die doch sehr an Menschen erinnern. Kabuto macht sich inzwischen auf den Weg zu der Insel. In seiner Begleitung ist Deidara!Motoi und Aoba machen sich Gedanken, welche Folgen es haben könnte, wenn Kisame die geheimen Informationen über sie an Akatsuki weitergeben kann. Motoi schlägt vor, Killerbeat und Naruto auf der Insel zu verstecken, weil sie beweglich, und deshalb äußerst schwer zu orten ist. Und das hat einen Grund: die Insel ist in Wirklichkeit eine uralte Riesenschildkröte, die im Meer schwimmt, und natürlich ihre Position immer wieder verändert. Wegen des bevorstehenden Vierten Großen Ninja-Krieges wurde, in Anbetracht der Tatsache, dass nicht genügend Ninjas zur Verfügung stehen, auf der Insel eine Einheit von Tieren gegründet, und Naruto kommt nun die Aufgabe zu, die Mitglieder auszuwählen und zu organisieren. Das soll ihn ein wenig ablenken. Aber es ist gar nicht einfach.
Konan und Madara treffen aufeinander, nachdem sie sich länger nicht gesehen haben. Madara möchte unbedingt das Rinnegan wieder haben, das er einst Nagata übergeben hatte. Aber Konan will das um jeden Preis verhindern. Sie versucht, ihren Gegner mit Briefbomben auszuschalten, aber es gelingt ihr nicht, obwohl sie es vorher zig Mal mit Erfolg trainiert hatte. Madara ist nicht entgangen, dass sie mit dieser Niederlage schwer zu kämpfen hat und er erklärt ihr, warum das so ist. Sein „Izanagi“ verschafft ihm nämlich besondere Möglichkeiten. In einer Rückblende sehen wir, wie Jiraya seinen Schülern Konan, Nagato und Yahiko beibringt, wie sie sich in ihrem geheimen Versteck verhalten sollen, um dem Gegner nicht in die Hände zu fallen. Denn das kann schneller gehen, als man denkt.
Voller Kampfeslust tritt Ao aus seinem Versteck hervor. Aufgrund der von Katasuke geraubten Shinobi-Technologie kann er seinen Gegnern trotz ihrer deutlichen Überzahl die Stirn bieten. Erst durch Borutos List, wird der ehemalige Shinobi in die Enge getrieben und der verbitterte Kampf findet ein von Erfolg gekröntes Ende. Bevor die Gruppe jedoch ihren Sieg feiern kann, erscheint Koji Kashin auf der Bildfläche …
Der Schock über Muginos selbstlose Opferung sitzt tief in der Freundesgruppe. Dennoch ist keine Zeit, um über den Tod ihres Kameraden zu trauern, denn Ao scheint den Einsturz der Höhle überlebt zu haben. Gemeinsam schmieden sie nun einen Plan, mit dem dem ehemaligen Shinobi ein Ende bereitet werden soll. Zwar gibt es unter den Kriegern viele Unstimmigkeiten, doch in einer Sache sind sich alle einig: Im Kampf gegen den Feind darf es keine weiteren Opfer mehr geben.
Nach der erfüllten Aufgabe in Ryutan erklären sich die Gefährten bereit, sich auf die Suche nach Mugino und Konohamaru zu machen. Im Zuge dessen stoßen sie auf das verunglückte Luftschiff von Kara, welches noch immer von angriffslustigen Marionetten bewacht wird. Dank Katasukes Technologie gelingt es den Shinobi, aus der glimpflichen Situation zu fliehen. Doch schon bald treffen sie auf einen alten Bekannten: Ao.