Der Chakra-Schatten, der Menschen kontrolliert und sie randalieren lässt, breitet sich immer weiter im Dorf aus, doch nur Boruto ist in der Lage, den Schatten zu sehen. Eines Abends träumt er davon, dass er von einer mysteriösen Person ein Dojutsu erhält. Boruto ist daraufhin ganz aufgeregt, weil er hofft, dass endlich das Byakugan in ihm erweckt wurde.
In letzter Zeit spürt Chocho immer wieder den unangenehmen Blick eines verborgenen Feindes auf sich. Halb aus Angst, halb aus Zorn, schwört sie den Übeltäter dingfest zu machen.
Klassenlehrer Shino ruft Boruto, Shikadai und Mitsuki zu sich. Shino scheint irgendwie anders zu sein als sonst und so zweifeln die Jungs an ihm. Doch plötzlich werden sie von ihm unvermittelt angegriffen. Shino, der vom Aburame-Klan stammt, welcher Jutsus mit Käfern benutzt, greift sie unerbittlich an. Mitsuki ist der einzige, der weiterhin ruhig bleibt und Shino ins Visier nimmt.
In Borutos Klasse kommt ein neuer Schüler namens Mitsuki. Im Kampfunterricht überwältigt er Iwabee, löst im Unterricht die schwierigsten Aufgaben mühelos und zeigt damit seine herausragende Intelligenz. Nebenbei verursacht ein Bauarbeiter bei Renovierungsarbeiten am Schulgebäude einen Tumult. Boruto und die anderen sind fassungslos. Mitsuki, zeigt sich plötzlich von einer anderen Seite.
Shino Aburame, der Klassenlehrer, hat die Schüler angewiesen, sich in Teams nach Mädchen und Jungen aufzuteilen und um die auf dem Dach platzierte Flagge zu kämpfen. Boruto, der um jeden Preis früher als die Mädchen an der Flagge ankommen will, versucht sich an einem hochrangigen Jutsu, dem Jutsu des vertrauten Geistes, doch es läuft anders als geplant.
Metal Lee, ein ambitionierter Taijutsu-Nutzer aus Borutos Klasse leidet an Lampenfieber. Sobald er im Mittelpunkt steht, kann er seine Kräfte nicht mehr kontrolliert nutzen. Shikadai Nara konfrontiert ihn etwas unbedacht damit und beide geraten in einen Kampf, in dem sich auch Boruto wiederfindet. Dieser muss feststellen, dass auch Metall Lees Chakra einer seltsamen Verzerrung unterliegt
Nachdem Boruto am Tag der Einschulung einen Tumult verursacht hat und zu Hausarrest verdonnert wurde, steht endlich sein erster Schultag an der Akademie bevor. Jedoch scheint Boruto durch seine Untaten bei seinen Klassenkameraden in Ungnade gefallen zu sein. So bricht er einen Streit mit Iwabee Yuino vom Zaun. Als sich Denki einmischt, um zu schlichten, eskaliert die Lage.
Im Mittelpunkt der Geschichte steht Boruto Uzumaki, der Sohn des siebten Hokage und Held des Dorfes Konohagakure, Naruto Uzumaki. Eines Tages rettet Boruto Denki Kaminarimon, der Sohn eines wohlhabenden Geschäftsmanns, als er von Schlägern bedrängt wird. Die beiden Jungen stellen fest, dass sie beide eine problematische Beziehung zu ihren Vätern haben und freunden sich an.
Während Naruto sich seiner „geheimen Mission“ widmet und feststellt, welchen Geschlechts die einzelnen Tiere sind, machen sich Motoi, Aoba und Yamato Gedanken, wie es weitergehen soll. Plötzlich wird die Schildkröteninsel von Explosionen erschüttert. Naruto möchte natürlich gleich Mut beweisen und sich auf den Weg machen, um die Ursache zu klären, aber den Anderen gelingt es mit etwas Überredungskunst, ihn davon abzuhalten. Sie entschließen sich, selbst nachzusehen. Die Angreifer sind Kabuto und Deidara, der eigentlich gar nicht mehr leben dürfte. Ihnen ist es gelungen, die Schildkröteninsel zu finden. Sie werden aber vom Tsuchikage und seinen Gehilfen Kurotsuchi und Akatsuchi verfolgt. Es kommt zu spannenden Auseinandersetzungen. Kurotsuchi gelingt es, Kabuto mit ihrem Lavaversteck festzusetzen, aber er kann sich spalten und Yamato als Geisel mitnehmen. Sein Ziel ist es, aus diesem Informationen über den Neunschwänzigen und den Achtschwänzigen heraus zu bekommen
Wie soll er die Tiere verstehen, und sie ihn. Da kommt ihm ein Dolmetscher zu Hilfe Der Condor, der als blinder Passagier auf dem Schiff auf die Insel kam. Aber was nützt der beste Dolmetscher, wenn die Tiere untereinander auch Probleme haben, die doch sehr an Menschen erinnern. Kabuto macht sich inzwischen auf den Weg zu der Insel. In seiner Begleitung ist Deidara!Motoi und Aoba machen sich Gedanken, welche Folgen es haben könnte, wenn Kisame die geheimen Informationen über sie an Akatsuki weitergeben kann. Motoi schlägt vor, Killerbeat und Naruto auf der Insel zu verstecken, weil sie beweglich, und deshalb äußerst schwer zu orten ist. Und das hat einen Grund: die Insel ist in Wirklichkeit eine uralte Riesenschildkröte, die im Meer schwimmt, und natürlich ihre Position immer wieder verändert. Wegen des bevorstehenden Vierten Großen Ninja-Krieges wurde, in Anbetracht der Tatsache, dass nicht genügend Ninjas zur Verfügung stehen, auf der Insel eine Einheit von Tieren gegründet, und Naruto kommt nun die Aufgabe zu, die Mitglieder auszuwählen und zu organisieren. Das soll ihn ein wenig ablenken. Aber es ist gar nicht einfach.
Um wieder zu Kräften zu kommen, wird Kawaki in ein Krankenhaus eingewiesen, wo er von seiner Kindheit als Halbwaise zu träumen beginnt. Während sein Vater immer abhängiger vom Alkohol wurde, musste der kleine Junge das Geld für das Suchtmittel durch Schwerstarbeit verdienen. Auf der Suche nach einem neuen Opfer für Kara kam Jigen die missliche Lage der Familie wie gerufen.
Der stark geschwächte Kawaki befindet sich mit einem schwer verletzten Arm auf der Flucht. Völlig alleingelassen freundet er sich mit einem streunenden Hund an, welcher für den Jungen ein paar Würste stiehlt. Als der beraubte Ladenbesitzer wutentbrannt auf den Streuner losgeht, mischt sich Sumire in das Geschehen ein. Die kleine Gruppe bleibt allerdings nicht lange unentdeckt, denn eine Armee an Wachleuten ist auf der Suche nach dem Flüchtigen.
Die Wissenschaftler im Forschungslabor befürchten, dass Kawakis aggressives Verhalten eine Gefahr für die Außenwelt darstellt. So wird der Junge unter höchster Sicherheitsstufe festgehalten, bis die Untersuchungen weitere Erkenntnisse über seine rätselhaften Fähigkeiten liefern. Für Kawaki selbst ist die Gefangenschaft jedoch reine Tortur. In seiner Wut startet er einen Fluchtversuch …
Trotz des unermesslichen Werts, den Kawaki für die Organisation Kara hat, verwickelt Garo ihn in einen erbarmungslosen Kampf. Als der Junge mit dem besonderen „Karma“-Zeichen besiegt zu Boden geht, scheint er durch eine mysteriöse Verbindung zu Boruto wieder an Kraft zu gewinnen. Diese besondere Fähigkeit wirkt auf die Shinobi aus Konoha so beeindruckend, dass sie den geschwächten Kawaki zur Untersuchung mitnehmen.
Bei Delta macht sich die Ungeduld breit, als Koji mit dem Gefäß auf sich warten lässt. So nimmt sie die Bergung des wertvollen Objekts selbst in die Hand und reist mit Jigens Einverständnis zum verunglückten Luftschiff. Am Ort des Geschehens erkennt sie den Grund für die Verzögerung: Boruto und seine Kameraden haben sich den Inhalt des bedeutsamen Behältnisses bereits zu eigen gemacht
Ohne mit der Wimper zu zucken, versetzt Koji seinem Kameraden Ao den letzten Todesstoß. Nach diesem ersten kaltblütigen Mord sollen nun auch Boruto und seine Kameraden dran glauben. Mutig stellt sich Konohamaru dem Mitglied von Kara in den Weg, um seine Freunde zu beschützen, doch Koji hat einige Tricks auf Lager. In dieser brenzligen Situation beginnt jedoch auch Boruto ungeahnte Kräfte zu entwickeln
Voller Kampfeslust tritt Ao aus seinem Versteck hervor. Aufgrund der von Katasuke geraubten Shinobi-Technologie kann er seinen Gegnern trotz ihrer deutlichen Überzahl die Stirn bieten. Erst durch Borutos List, wird der ehemalige Shinobi in die Enge getrieben und der verbitterte Kampf findet ein von Erfolg gekröntes Ende. Bevor die Gruppe jedoch ihren Sieg feiern kann, erscheint Koji Kashin auf der Bildfläche …
Der Schock über Muginos selbstlose Opferung sitzt tief in der Freundesgruppe. Dennoch ist keine Zeit, um über den Tod ihres Kameraden zu trauern, denn Ao scheint den Einsturz der Höhle überlebt zu haben. Gemeinsam schmieden sie nun einen Plan, mit dem dem ehemaligen Shinobi ein Ende bereitet werden soll. Zwar gibt es unter den Kriegern viele Unstimmigkeiten, doch in einer Sache sind sich alle einig: Im Kampf gegen den Feind darf es keine weiteren Opfer mehr geben.
Nach der erfüllten Aufgabe in Ryutan erklären sich die Gefährten bereit, sich auf die Suche nach Mugino und Konohamaru zu machen. Im Zuge dessen stoßen sie auf das verunglückte Luftschiff von Kara, welches noch immer von angriffslustigen Marionetten bewacht wird. Dank Katasukes Technologie gelingt es den Shinobi, aus der glimpflichen Situation zu fliehen. Doch schon bald treffen sie auf einen alten Bekannten: Ao.
Wider Erwarten ist Narutos Auftrag mit der Abgabe seiner Prothese nicht erledigt. So müssen sich Mitsuki, Sarada und Boruto nun auch aktiv an den Forschungen zur Ninja-Werkzeugtechnik beteiligen, womit sich Boruto nur bedingt anfreunden kann. Unterdessen werden Karas Mitglieder von der Nachricht eines weiteren Verräters in Aufregung versetzt.