Schweren Herzens müssen Sarada und Boruto Mia gegenübertreten und sie über die schrecklichen Ereignisse rund um Anato informieren. Diese zeigt sich von all den Nachrichten gar nicht begeistert und beschließt, dem Peiniger ihres Mannes eine Lektion zu erteilen. Indes ist auch Victor nicht untätig und gewährt dem Daimyo eine Besichtigung seiner Firma, welche allerdings eine unerwartete Wendung nimmt.
Während eines Krankenhausbesuches lernen Metal, Denki und Iwabee Natto kennen. Anfangs stempeln ihn die drei als Nervensäge mit schlechten Manieren ab, bis sie von seiner Krankheit erfahren. Die Gruppe ist sich einig, dem Jungen eine Freude machen zu wollen. Das ist jedoch leichter gesagt als getan, denn Natto hat einen ganz speziellen Wunsch: ein Autogramm des berüchtigten Orochimaru.
Um sich zu beweisen, nimmt es Boruto mit Shojoji auf. Voller Siegessicherheit tritt dieser Narutos Sohn gegenüber, unterschätzt dabei aber, wie viel sich Boruto im Training weiterentwickelt hat. Auch Sarada möchte ihre Fortschritte unter Beweis stellen, indem sie ihre Fähigkeiten mit denen ihrer Mutter misst. Trotz ihrer anfänglichen Bedenken nimmt Sakura die Herausforderung ihrer Tochter an.
Während des erbarmungslosen Trainings gehen Boruto und Sarada bis an ihre Grenzen. Der Wille ist groß, Deepa im Kampf die Stirn bieten zu können, was auch Shikadai nicht entgeht. Er versucht, Boruto zur Vernunft zu bringen und weist ihn auf den tieferen Sinn der Übungseinheiten hin. Derweil gelingt es Sakura nicht zu ihrer Tochter durchzudringen, welche trotz aller Ratschläge an ihrem Ehrgeiz festhält.
Ein neuer Auftrag führt Chocho, Inojin und Shikadai direkt in das Windreich. Dort ist es ihre Aufgabe, die verschollene Otsutsuki-Puppe aufzuspüren, bevor diese in die falschen Hände gerät. Auf ihrer Reise treffen die Drei unerwarteterweise auf Deepa, welcher denselben Plan verfolgt. So ist er direkt zur Stelle, als das Team die Marionette mit der Hilfe einer Gruppe von Shinobi aus Sunagakure entdeckt.
Da Boruto und Sarada keine Niederlage mehr einstecken möchten, beginnen sie ein hartes Training. Während Narutos Sohn sein Rasengan für den nächsten Kampf zu verbessern versucht, ist Sarada unter der Anweisung von Sasuke fleißig dabei, die Technik des Chidori zu erlernen. Derweil versuchen Konohamaru und Mugino in Victors Forschungseinrichtung mehr über dessen Beweggründe herauszufinden.
Um wieder zu Kräften zu kommen, wird Kawaki in ein Krankenhaus eingewiesen, wo er von seiner Kindheit als Halbwaise zu träumen beginnt. Während sein Vater immer abhängiger vom Alkohol wurde, musste der kleine Junge das Geld für das Suchtmittel durch Schwerstarbeit verdienen. Auf der Suche nach einem neuen Opfer für Kara kam Jigen die missliche Lage der Familie wie gerufen.
Der stark geschwächte Kawaki befindet sich mit einem schwer verletzten Arm auf der Flucht. Völlig alleingelassen freundet er sich mit einem streunenden Hund an, welcher für den Jungen ein paar Würste stiehlt. Als der beraubte Ladenbesitzer wutentbrannt auf den Streuner losgeht, mischt sich Sumire in das Geschehen ein. Die kleine Gruppe bleibt allerdings nicht lange unentdeckt, denn eine Armee an Wachleuten ist auf der Suche nach dem Flüchtigen.
Die Wissenschaftler im Forschungslabor befürchten, dass Kawakis aggressives Verhalten eine Gefahr für die Außenwelt darstellt. So wird der Junge unter höchster Sicherheitsstufe festgehalten, bis die Untersuchungen weitere Erkenntnisse über seine rätselhaften Fähigkeiten liefern. Für Kawaki selbst ist die Gefangenschaft jedoch reine Tortur. In seiner Wut startet er einen Fluchtversuch …
Trotz des unermesslichen Werts, den Kawaki für die Organisation Kara hat, verwickelt Garo ihn in einen erbarmungslosen Kampf. Als der Junge mit dem besonderen „Karma“-Zeichen besiegt zu Boden geht, scheint er durch eine mysteriöse Verbindung zu Boruto wieder an Kraft zu gewinnen. Diese besondere Fähigkeit wirkt auf die Shinobi aus Konoha so beeindruckend, dass sie den geschwächten Kawaki zur Untersuchung mitnehmen.
Bei Delta macht sich die Ungeduld breit, als Koji mit dem Gefäß auf sich warten lässt. So nimmt sie die Bergung des wertvollen Objekts selbst in die Hand und reist mit Jigens Einverständnis zum verunglückten Luftschiff. Am Ort des Geschehens erkennt sie den Grund für die Verzögerung: Boruto und seine Kameraden haben sich den Inhalt des bedeutsamen Behältnisses bereits zu eigen gemacht
Ohne mit der Wimper zu zucken, versetzt Koji seinem Kameraden Ao den letzten Todesstoß. Nach diesem ersten kaltblütigen Mord sollen nun auch Boruto und seine Kameraden dran glauben. Mutig stellt sich Konohamaru dem Mitglied von Kara in den Weg, um seine Freunde zu beschützen, doch Koji hat einige Tricks auf Lager. In dieser brenzligen Situation beginnt jedoch auch Boruto ungeahnte Kräfte zu entwickeln
Voller Kampfeslust tritt Ao aus seinem Versteck hervor. Aufgrund der von Katasuke geraubten Shinobi-Technologie kann er seinen Gegnern trotz ihrer deutlichen Überzahl die Stirn bieten. Erst durch Borutos List, wird der ehemalige Shinobi in die Enge getrieben und der verbitterte Kampf findet ein von Erfolg gekröntes Ende. Bevor die Gruppe jedoch ihren Sieg feiern kann, erscheint Koji Kashin auf der Bildfläche …
Der Schock über Muginos selbstlose Opferung sitzt tief in der Freundesgruppe. Dennoch ist keine Zeit, um über den Tod ihres Kameraden zu trauern, denn Ao scheint den Einsturz der Höhle überlebt zu haben. Gemeinsam schmieden sie nun einen Plan, mit dem dem ehemaligen Shinobi ein Ende bereitet werden soll. Zwar gibt es unter den Kriegern viele Unstimmigkeiten, doch in einer Sache sind sich alle einig: Im Kampf gegen den Feind darf es keine weiteren Opfer mehr geben.
Nach der erfüllten Aufgabe in Ryutan erklären sich die Gefährten bereit, sich auf die Suche nach Mugino und Konohamaru zu machen. Im Zuge dessen stoßen sie auf das verunglückte Luftschiff von Kara, welches noch immer von angriffslustigen Marionetten bewacht wird. Dank Katasukes Technologie gelingt es den Shinobi, aus der glimpflichen Situation zu fliehen. Doch schon bald treffen sie auf einen alten Bekannten: Ao.
Wider Erwarten ist Narutos Auftrag mit der Abgabe seiner Prothese nicht erledigt. So müssen sich Mitsuki, Sarada und Boruto nun auch aktiv an den Forschungen zur Ninja-Werkzeugtechnik beteiligen, womit sich Boruto nur bedingt anfreunden kann. Unterdessen werden Karas Mitglieder von der Nachricht eines weiteren Verräters in Aufregung versetzt.
Sarada, Mitsuki und Boruto werden beauftragt, den Transport einer wertvollen Ware nach Ryutan zu begleiten. Bei Boruto hält sich die Begeisterung über diese Anordnung in Grenzen – schließlich ist auch sein verhasster Professor Katasuke mit von der Partie. Auf ihrer Reise treffen sie auf den ehemaligen Shinobi Ao, welcher den vieren gegenüber jedoch nicht mit offenen Karten spielt.
Nach dem Absturz des Luftschiffes inklusive des wertvollen Gefäßes herrscht bei Kara Krisenstimmung. Während immer mehr Mitglieder Victor für die Misere beschuldigen, lacht sich dieser ins Fäustchen. Schließlich ist es ihm dank seines Diebstahls der Schiffdaten möglich, die Unfallstelle zu lokalisieren. Andernorts möchte Boruto seine neu erlernten Fähigkeiten im Kampf gegen seinen Vater zur Schau stellen.
Madara möchte sich das Rinnegan zurückholen, das er einst Nagato übergeben hatte, aber Konan versucht es mit allen Mitteln zu verhindern, und verrät das Versteck nicht, wo Nagatos Leichnam ist. Sie würde Madara sogar am liebsten ein für alle Male ausschalten. Madara möchte gerne wissen, warum er von ihr, sowie Nagato und Yahiko hintergangen wurde. Vor allem auch, warum Nagato Naruto sein Vertrauen schenkte. Der Grund war, dass Nagato kurz vor seinem Ende noch einmal Naruto gegenüber von seinem Traum sprach, der Welt Frieden zu bringen. Naruto wiederum hatte ja von Jiraya den Auftrag bekommen, ebenfalls dieses Ziel zu erreichen. Der Wunsch Jirayas, dass die Menschen sich eines Tages verstehen, ist in einem Buch manifestiert, zu dem er von Nagato inspiriert wurde, und in dem Naruto der Held ist. Und diese Tatsache schaffte das Vertrauen zwischen den beiden. Konan weiß fortan, dass sie sich auf Naruto verlassen kann.