In Borutos Klasse kommt ein neuer Schüler namens Mitsuki. Im Kampfunterricht überwältigt er Iwabee, löst im Unterricht die schwierigsten Aufgaben mühelos und zeigt damit seine herausragende Intelligenz. Nebenbei verursacht ein Bauarbeiter bei Renovierungsarbeiten am Schulgebäude einen Tumult. Boruto und die anderen sind fassungslos. Mitsuki, zeigt sich plötzlich von einer anderen Seite.
Shino Aburame, der Klassenlehrer, hat die Schüler angewiesen, sich in Teams nach Mädchen und Jungen aufzuteilen und um die auf dem Dach platzierte Flagge zu kämpfen. Boruto, der um jeden Preis früher als die Mädchen an der Flagge ankommen will, versucht sich an einem hochrangigen Jutsu, dem Jutsu des vertrauten Geistes, doch es läuft anders als geplant.
Mitsuki erinnert sich daran, wie er in der Vergangenheit ohne Erinnerungen bei Orochimaru aufgewacht ist. Dieser erzählte ihm, dass sein Gedächtnis von einem Shinobi namens Log geraubt worden sei. Er bittet Mitsuki, ihn auf einer Mission zu begleiten, um sowohl Mitsukis Erinnerungen als auch einen wichtigen Gegenstand von Log zurückzubekommen.
Die frisch gebackenen Genin werden in Dreierteams aufgeteilt. Von Teamgeist ist bei den drei ehemaligen Klassenkameraden Sarada, Mitsuki und Boruto jedoch nichts zu spüren. Die Streithähne Sarada und Boruto werden sich nicht einig und so bittet Sarada schließlich darum, in ein anderes Team wechseln zu dürfen. Ihr Gesuch müssen die drei allerdings beim Siebten Hokage persönlich stellen.
Boruto erreicht Kakashi während der Prüfung als erster. Doch trotz aller Anstrengung wird er von Kakashi überwältigt. Der sechste Hokage hat für die Einstellung von Boruto und seinen Klassenkameraden nur harte Kritik übrig. Mit der Hilfe seiner Freunde gelingt es Boruto zwar zu entkommen, doch Kakashis Worte sind nicht spurlos an ihm vorbeigegangen.
Nach der schriftlichen Abschlussprüfung müssen die Genin in einer praktischen Prüfung ihre Kampfkünste unter Beweis stellen. Und so heißt es: Lehrer vs. Schüler. Auch Kakashi, der Sechste Hokage, ist mit von der Partie. Die Schüler müssen sich Kakashis berühmt berüchtigter Glöckchen-Prüfung unterziehen. Die Aufgabe ist nicht leicht, denn die Erwachsenen halten sich keineswegs zurück.
Vor den Abschlussprüfungen gibt es Gespräche mit Schülern, Eltern und Lehrern. Boruto hat seine Ninjutsu-Kurse mit Bestnoten abgeschlossen. Während der Prüfungsvorbereitungen taucht ein mysteriöser Journalist namens Scare auf, der einen Artikel über die Schüler schreiben will. Borutos gleichgültige Art beunruhigt ihn, deshalb spricht er ihm eine Warnung aus.
An der Akademie stehen die Abschlussprüfungen an. Während sich alle fleißig darauf vorbereiten, hat Boruto ganz andere Sorgen: er befürchtet, dass die Freundschaften mit seinen Klassenkameraden nach der Akademie auseinander gehen könnten. Deshalb plant er einen Campingausflug, um damit den Zusammenhalt der Gruppe zu stärken und Erinnerungen zu schaffen, die den Abschluss überdauern.
Boruto ist von seinem nervenaufreibenden Schulausflug heimgekehrt. Dort wird er auch schon sehnsüchtig von seiner Schwester Himawari erwartet. Doch Boruto hat bei all dem Trouble vergessen, seiner Schwester das versprochene Souvenir aus Kirigakure mitzubringen. Jetzt muss er einen Weg finden, das wieder gut zu machen.
Es kommt zum großen Showdown zwischen Boruto, Kagura und Shizuma. Boruto versucht an Kaguras Menschenverstand zu appellieren, doch Shizumas Einfluss scheint zu stark. Boruto hat der Macht von Shizumas Schwert Samehada kaum etwas entgegenzusetzen und gerät mehr und mehr in Bedrängnis. Dann greift jedoch Mitsuki ein und enthüllt endlich die Wahrheit über Shizuma und seinen perfiden Plan.
Zwischen Buntan und Sarada entbrennt ein gnadenloser Kampf um Leben und Tod. Doch durch ihr gut trainiertes Sharingan kann Sarada immer wieder den Blitzen ausweichen. Buntan ist gleichzeitig fasziniert und angewidert von Saradas Kampfkünsten. Sie sieht eine angeborene Fähigkeit wie das Sharingan als unfairen Vorteil und einfacheren Weg zu großer Kraft.
Shizuma erklärt Kirigakure den Krieg und verkündet sein Ziel: das Blutnebeldorf wieder erblühen zu lassen. Boruto und Sarada überreden Chojuro, ihnen zu helfen, Shizumas Bande zu beseitigen und Kagura zu retten. Doch schnell müssen sie feststellen, dass die neuen Sieben Shinobi-Schwertkämpfer nicht zu unterschätzen sind.
Sasuke spürt Itachi und Kisame auf, die gerade Naruto gefangen nehmen wollen. Sasuke will sich endlich an Itachi rächen, wird aber im Kampf mit ihm schwer verletzt. Jiraiya kommt den beiden zu Hilfe, doch Itachi und Kisame können fliehen. Um Sasukes Wunden behandeln, bringen Naruto und Jiraiya ihn zu Tsunade. Dort angekommen entwickelt sich die alte Rivalität zwischen Naruto und Sasuke wieder und es bahnt sich ein neuer Kampf an. In allerletzter Sekunde kann Kakashi aber eingreifen und verhindert so Schlimmeres. Enttäuscht von der Niederlage gegen Itachi und der verpassten Chance, Naruto zu besiegen, wird Sasuke von Sakon und seinen Gefährten aufgesucht . Sie wollen ihn im Auftrag von Orochimaru mitnehmen. Er wehrt sich zunächst, doch das Versprechen auf mehr Stärke bringt ihn in Versuchung.
Die Spannungen zwischen Naruto und Sasuke sind nicht zu übersehen. Dummerweise sind die Beiden in einem Team. Schnell stellt sich heraus, dass Sasuke doch nicht so cool ist, wie er immer tut. Schon beim ersten Gegner in Form einer Schlange, aus der ein Mensch kommt, kriegt Sasuke es mit der Angst zu tun. Er ist sogar bereit, die einzige Schriftrolle, die das Team von Anfang an hat, seinem Gegner zu übergeben. Aber das kann Naruto verhindern. Auch bei der nächsten Herausforderung durch mehrere Angreifer ist Naruto im letzten Augenblick der Retter und gewinnt an Anerkennung. Aber das bohrt in Sasuke. Er will unbedingt stärker werden.Die zweite Prüfung wird sehr schwierig. Es geht um eine Art Überlebenstraining, bei dem je 13 Teams gegeneinander antreten. Es geht darum, jeweils noch eine zweite Schriftrolle zu bekommen und anschließend als ganzes Team den Turm der Mitte zu erreichen. Das heißt, es darf keinen Ausfall geben.
Während der Arbeitsplatzbesichtigung werden Sumire, Wasabi und Namida in den Geist-Fall verwickelt und dabei verletzt. Boruto ist überzeugt, dass er dies hätte verhindern können und beschließt, den Fall aufzuklären. Gemeinsam mit Shikadai und Mitsuki durchforstet er das Dorf. Während Boruto unbedacht vor sich hin redet, kommen Shikadai und Mitsuki auf eine mögliche Lösung des Falles.
Boruto nennt den rätselhaften Schatten, den keiner außer ihm sehen kann, jetzt „Geist“. Mit der Hilfe seiner Kameraden Shikadai und Mitsuki will er den „Geist-Fall“ endlich aufklären. Währenddessen untersucht Sai, als ehemaliges Mitglied der „Ne“ Organisation, für den Hokage die gleichen Vorfälle und macht eine schwerwiegende Entdeckung.
Unter den Augen seines Vaters kämpft Boruto gegen seine Tante. Boruto gibt alles, um endlich die Anerkennung seines Vaters zu bekommen. Doch egal wie sehr er sich auch bemüht, er kann das Byagukan nicht hervorrufen. Von dem Gedanken, dass alle ihn für einen Betrüger halten, ist er völlig niedergeschlagen. Doch dann sieht Boruto plötzlich jemanden, der von einem Schatten kontrolliert wird.
Der Chakra-Schatten, der Menschen kontrolliert und sie randalieren lässt, breitet sich immer weiter im Dorf aus, doch nur Boruto ist in der Lage, den Schatten zu sehen. Eines Abends träumt er davon, dass er von einer mysteriösen Person ein Dojutsu erhält. Boruto ist daraufhin ganz aufgeregt, weil er hofft, dass endlich das Byakugan in ihm erweckt wurde.