Boruto ist frustriert. Team 7 wird nur noch für banale Aufgaben und Botengänge abgestellt. Konohamaru erinnert die Truppe daran, dass solche Dienste zum Alltag eines Ninjas dazugehören. Doch dann scheint eine Mission auf die Truppe zuzukommen: Ein Geiselnehmer hat sich in einer Bank verschanzt. Boruto will den Übeltäter bezwingen, doch der Fall nimmt eine überraschende Wendung.
Iori zeigt sein wahres Gesicht. Die Täuschung hatte er von Anfang an geplant. Nachdem er Lady Kiri entführt hat, bringt er diese zu Hidari. Konohamaru zeigt sich und gibt vor, die Besitzurkunde für Hidari an einem Baum zu deponieren. Doch das ist Teil eines größer angelegten Plans. Team 7 muss effektiv zusammenarbeiten, sonst steht nicht nur das Gelingen der Mission auf dem Spiel.
Mitsuki erinnert sich daran, wie er in der Vergangenheit ohne Erinnerungen bei Orochimaru aufgewacht ist. Dieser erzählte ihm, dass sein Gedächtnis von einem Shinobi namens Log geraubt worden sei. Er bittet Mitsuki, ihn auf einer Mission zu begleiten, um sowohl Mitsukis Erinnerungen als auch einen wichtigen Gegenstand von Log zurückzubekommen.
Die frisch gebackenen Genin werden in Dreierteams aufgeteilt. Von Teamgeist ist bei den drei ehemaligen Klassenkameraden Sarada, Mitsuki und Boruto jedoch nichts zu spüren. Die Streithähne Sarada und Boruto werden sich nicht einig und so bittet Sarada schließlich darum, in ein anderes Team wechseln zu dürfen. Ihr Gesuch müssen die drei allerdings beim Siebten Hokage persönlich stellen.
Boruto erreicht Kakashi während der Prüfung als erster. Doch trotz aller Anstrengung wird er von Kakashi überwältigt. Der sechste Hokage hat für die Einstellung von Boruto und seinen Klassenkameraden nur harte Kritik übrig. Mit der Hilfe seiner Freunde gelingt es Boruto zwar zu entkommen, doch Kakashis Worte sind nicht spurlos an ihm vorbeigegangen.
Nach der schriftlichen Abschlussprüfung müssen die Genin in einer praktischen Prüfung ihre Kampfkünste unter Beweis stellen. Und so heißt es: Lehrer vs. Schüler. Auch Kakashi, der Sechste Hokage, ist mit von der Partie. Die Schüler müssen sich Kakashis berühmt berüchtigter Glöckchen-Prüfung unterziehen. Die Aufgabe ist nicht leicht, denn die Erwachsenen halten sich keineswegs zurück.
Sasuke hat Konoha heimlich verlassen, und wird schon von Orochimarus Vasallen erwartet. Die überreden ihn, Giftpillen zu nehmen, versprechen ihm aber, mit einer Barriere zu verhindern, dass er sein Leben endgültig verliert. So beginnt Sasukes Weg in die Dunkelheit. Mittlerweile wissen seine Kameraden, dass er verschwunden ist , machen sich auf die Suche und finden ihn auch. Aber Sasuke hat sich verändert. Alle Überredungskünste sind zwecklos. So beschließt man, sich zumindest teilweise zurück zu ziehen. Es gelingt ihnen aber noch, das Gefäß mitzunehmen, in dem Sasuke versiegelt ist. Die Freude währt nicht lange an, denn Orochimaros Leibwächter Kimimaro kann es ihnen wieder entreißen. Plötzlich stehen sich Sasuke und Naruto gegenüber, die ehemaligen besten Freunde, wie sogar Sasuke zugibt. Er erinnert sich daran, dass Itachi ihm mal gesagt hat, er müsse seinen besten Freund „erledigen,“ um das Mangekyo-Sharingan jemals anwenden zu können. So kommt es zum erbitterten Kampf zwischen den beiden.
Sasuke spürt Itachi und Kisame auf, die gerade Naruto gefangen nehmen wollen. Sasuke will sich endlich an Itachi rächen, wird aber im Kampf mit ihm schwer verletzt. Jiraiya kommt den beiden zu Hilfe, doch Itachi und Kisame können fliehen. Um Sasukes Wunden behandeln, bringen Naruto und Jiraiya ihn zu Tsunade. Dort angekommen entwickelt sich die alte Rivalität zwischen Naruto und Sasuke wieder und es bahnt sich ein neuer Kampf an. In allerletzter Sekunde kann Kakashi aber eingreifen und verhindert so Schlimmeres. Enttäuscht von der Niederlage gegen Itachi und der verpassten Chance, Naruto zu besiegen, wird Sasuke von Sakon und seinen Gefährten aufgesucht . Sie wollen ihn im Auftrag von Orochimaru mitnehmen. Er wehrt sich zunächst, doch das Versprechen auf mehr Stärke bringt ihn in Versuchung.
Denki versagt bei der Chakra-Konzentrationsübung und ihm wird angst und bange. Er möchte nämlich nicht, wie Iwabee, ein Jahr wiederholen müssen. Seine Freunde versuchen zwar, ihm das Konzept des Chakras näher zu bringen, doch letztlich ist es Metal Lee, der mit guten Tipps und dem richtigen Outfit für den Durchbruch sorgt.
Der Geist-Fall, der im ganzen Dorf auftrat, wurde zwar aufgelöst, doch seitdem kann Boruto seine rätselhafte Kraft nicht mehr hervorrufen. Sowohl im Dorf, als auch an der Akademie, scheinen alle wieder zum Alltag zurück zu kehren, doch für Boruto und seine Klassenkameraden gibt es noch eine Sache, die sie beunruhigt.
Dank seiner mysteriösen Augen ist es Boruto gelungen in die andere Dimension eindringen. Verzweifelt versucht er, den Feind umzustimmen. Dieser zielt auf die Zerstörung des Dorfes durch die Waffe Gozu Tenno ab, die die Macht der Bestie Nue nutzt. Doch können Borutos Gefühle den seit ewigen Zeiten vorhandenen Fluch brechen?
Nachdem er etwas von Mitsuki gehört hat ist Boruto ununterbrochen unterwegs, um zu verhindern, dass weitere Vorfälle passieren und der Verbrecher nicht weiterhin sein Unwesen treibt! Währenddessen erscheint ein außerirdisches Biest namens „Nue“. Die näher rückende Gefahr für das Dorf ruft sogar den pensionierten sechsten Hokage Kakashi Hatake auf den Plan.
Der Geist-Fall, der die ganze Stadt in Aufruhr versetzt hat, scheint ein Ende gefunden zu haben. Boruto und seine Klassenkameraden wundern sich alle darüber, einzig Mitsuki wirkt, als wüsste er mehr. Dieser war in letzter Zeit wegen seiner eigenen Verwandlung häufig verwirrt. Er stellt seinen Klassenkameraden eine scheinbar simple Frage. Doch wie wird Mitsuki auf Inojins Frage antworten?
Während der Arbeitsplatzbesichtigung werden Sumire, Wasabi und Namida in den Geist-Fall verwickelt und dabei verletzt. Boruto ist überzeugt, dass er dies hätte verhindern können und beschließt, den Fall aufzuklären. Gemeinsam mit Shikadai und Mitsuki durchforstet er das Dorf. Während Boruto unbedacht vor sich hin redet, kommen Shikadai und Mitsuki auf eine mögliche Lösung des Falles.
Boruto nennt den rätselhaften Schatten, den keiner außer ihm sehen kann, jetzt „Geist“. Mit der Hilfe seiner Kameraden Shikadai und Mitsuki will er den „Geist-Fall“ endlich aufklären. Währenddessen untersucht Sai, als ehemaliges Mitglied der „Ne“ Organisation, für den Hokage die gleichen Vorfälle und macht eine schwerwiegende Entdeckung.
Unter den Augen seines Vaters kämpft Boruto gegen seine Tante. Boruto gibt alles, um endlich die Anerkennung seines Vaters zu bekommen. Doch egal wie sehr er sich auch bemüht, er kann das Byagukan nicht hervorrufen. Von dem Gedanken, dass alle ihn für einen Betrüger halten, ist er völlig niedergeschlagen. Doch dann sieht Boruto plötzlich jemanden, der von einem Schatten kontrolliert wird.
Der Chakra-Schatten, der Menschen kontrolliert und sie randalieren lässt, breitet sich immer weiter im Dorf aus, doch nur Boruto ist in der Lage, den Schatten zu sehen. Eines Abends träumt er davon, dass er von einer mysteriösen Person ein Dojutsu erhält. Boruto ist daraufhin ganz aufgeregt, weil er hofft, dass endlich das Byakugan in ihm erweckt wurde.
In letzter Zeit spürt Chocho immer wieder den unangenehmen Blick eines verborgenen Feindes auf sich. Halb aus Angst, halb aus Zorn, schwört sie den Übeltäter dingfest zu machen.
Klassenlehrer Shino ruft Boruto, Shikadai und Mitsuki zu sich. Shino scheint irgendwie anders zu sein als sonst und so zweifeln die Jungs an ihm. Doch plötzlich werden sie von ihm unvermittelt angegriffen. Shino, der vom Aburame-Klan stammt, welcher Jutsus mit Käfern benutzt, greift sie unerbittlich an. Mitsuki ist der einzige, der weiterhin ruhig bleibt und Shino ins Visier nimmt.