In letzter Zeit spürt Chocho immer wieder den unangenehmen Blick eines verborgenen Feindes auf sich. Halb aus Angst, halb aus Zorn, schwört sie den Übeltäter dingfest zu machen.
Klassenlehrer Shino ruft Boruto, Shikadai und Mitsuki zu sich. Shino scheint irgendwie anders zu sein als sonst und so zweifeln die Jungs an ihm. Doch plötzlich werden sie von ihm unvermittelt angegriffen. Shino, der vom Aburame-Klan stammt, welcher Jutsus mit Käfern benutzt, greift sie unerbittlich an. Mitsuki ist der einzige, der weiterhin ruhig bleibt und Shino ins Visier nimmt.
In Borutos Klasse kommt ein neuer Schüler namens Mitsuki. Im Kampfunterricht überwältigt er Iwabee, löst im Unterricht die schwierigsten Aufgaben mühelos und zeigt damit seine herausragende Intelligenz. Nebenbei verursacht ein Bauarbeiter bei Renovierungsarbeiten am Schulgebäude einen Tumult. Boruto und die anderen sind fassungslos. Mitsuki, zeigt sich plötzlich von einer anderen Seite.
Shino Aburame, der Klassenlehrer, hat die Schüler angewiesen, sich in Teams nach Mädchen und Jungen aufzuteilen und um die auf dem Dach platzierte Flagge zu kämpfen. Boruto, der um jeden Preis früher als die Mädchen an der Flagge ankommen will, versucht sich an einem hochrangigen Jutsu, dem Jutsu des vertrauten Geistes, doch es läuft anders als geplant.
Metal Lee, ein ambitionierter Taijutsu-Nutzer aus Borutos Klasse leidet an Lampenfieber. Sobald er im Mittelpunkt steht, kann er seine Kräfte nicht mehr kontrolliert nutzen. Shikadai Nara konfrontiert ihn etwas unbedacht damit und beide geraten in einen Kampf, in dem sich auch Boruto wiederfindet. Dieser muss feststellen, dass auch Metall Lees Chakra einer seltsamen Verzerrung unterliegt
Nachdem Boruto am Tag der Einschulung einen Tumult verursacht hat und zu Hausarrest verdonnert wurde, steht endlich sein erster Schultag an der Akademie bevor. Jedoch scheint Boruto durch seine Untaten bei seinen Klassenkameraden in Ungnade gefallen zu sein. So bricht er einen Streit mit Iwabee Yuino vom Zaun. Als sich Denki einmischt, um zu schlichten, eskaliert die Lage.
Im Mittelpunkt der Geschichte steht Boruto Uzumaki, der Sohn des siebten Hokage und Held des Dorfes Konohagakure, Naruto Uzumaki. Eines Tages rettet Boruto Denki Kaminarimon, der Sohn eines wohlhabenden Geschäftsmanns, als er von Schlägern bedrängt wird. Die beiden Jungen stellen fest, dass sie beide eine problematische Beziehung zu ihren Vätern haben und freunden sich an.
Chino will Rache. Und diese trifft Sasuke. Es ist ein Duell um Leben und Tod, bei dem sich beide Parteien sicher sind, zu gewinnen, doch es kommt anders als gedacht.
Sasuke muss das Tal der Hölle aufsuchen, um endlich an seine Informationen zu gelangen. Dort trifft er auf Chino, ein Mädchen, das ihn mit ihrer Geschichte schwer beeindruckt.
Die explosive Stimmung im Publikum unterbricht den Kampf, wodurch Orochimarus Treffen mit En Oyashiro anders verläuft als geplant, doch die Informationen über Fushin, auf die er es abgesehen hatte, wird er dennoch bekommen, oder nicht?
Sasuke erweist den verstorbenen Dorfbewohnern die letzte Ehre, bevor er sich mit den anderen Shinobi auf den Rückweg zu Orochimaru begibt. Auf dem Weg treffen sie auf eine kleine Gruppe, deren Ziel eine kleine Insel mit einem Kolosseum ist, in dem Kämpfe ausgetragen werden. Wer wird im Ring landen?
Herr Tadaichi trifft auf seinem Weg, zu seinem Unglück, auf einen fremden Jungen. Kurz darauf explodiert er, und er ist nicht der Einzige: Im ganzen Dorf werden Menschen in die Luft gesprengt. Naruto und die anderen müssen eingreifen, aber vorsichtig.
Jiraiyas und Kakashis Vergangenheit wird ebenfalls beleuchtet: Jiraiya stand Orochimaru schon immer nahe – sie waren Freunde und haben sich gegenseitig unterstützt. Kakashi hatte gleich in seiner Kindheit die Chance auf die Akademie zu wechseln und seine Kräfte von Anfang an perfekt zu nutzen, doch dadurch entstehen auch Gegner.
Gaara hat schon immer gerne mit Sand gespielt und der Sand hat ihn schon immer beschützt. Als seine Geschwister keine Zeit mehr mit ihm verbringen dürfen, hat er nur noch eine Person, die ihm zeigt, wie stark er wirklich ist. Auch Shikamaru hat ungeahnte Kräfte in sich, doch durch seine Trägheit werden sie in der Kindheit zurückgehalten, bis er auf Naruto trifft.
Auch Sasuke muss sich seiner Vergangenheit stellen: Das ambivalente Verhältnis zwischen Sasuke und Itachi besteht schon seit ihrer Kindheit. Glücklicherweise hat er Sakura, die ihn stützen will, obwohl sie selbst mit Teenager-Problemen zu kämpfen hat.
Naruto und Hinata sind mittlerweile enge Freunde, doch in ihrer Kindheit waren sie getrennt und unterschiedlich wie Tag und Nacht: Naruto hatte nichts und hat selbst in seiner Not noch mit anderen geteilt, Hinata hatte es als Clan-Nachkomme um einiges komfortabler.
Sasuke ist endlich wieder zurück und entschuldigt sich bei seinen alten Freunden für alle Probleme, die er ihnen bereitet hat. Unterdessen muss Sakura die Verletzten der Schlacht pflegen, für die Gefallenen wird ein Fest vorbereitet, auf dem Naruto wichtige Informationen für sein weiteres Vorgehen erhält.
Durch den harten Kampf bewusstlos geworden, findet sich Sasuke in einem Traum wieder, in dem um Naruto und Itachi geht. Als er wieder zu sich kommt, liegt Naruto neben ihm und die beiden erzählen sich, wie sie sich eigentlich schon als Kinder in ihrer Einsamkeit verbunden fühlten und sich gegenseitig beneideten. Nach und nach kommt es zu einer Versöhnung.
Sie sind sich ebenbürtig, sie kennen sich und können den nächsten Schritt des Gegners vorab einschätzen. Das macht das Duell im Tal des Endes nicht nur spannend, sondern lebensgefährlich. Nur einer kann das Schlachtfeld lebend verlassen.
Einst waren sie Freunde, nun kann es aber nur einen geben. Dieser Meinung ist Sasuke und gibt daher alles beim finalen Kampf gegen Naruto. Dieser möchte doch eigentlich nur Frieden mit seinem Freund schließen. Doch von der freundschaftlichen Liebe von früher ist bei diesem unerbittlichen Kampf nichts zu spüren – es gibt keine Gnade.