Im Mittelpunkt der Geschichte steht Boruto Uzumaki, der Sohn des siebten Hokage und Held des Dorfes Konohagakure, Naruto Uzumaki. Eines Tages rettet Boruto Denki Kaminarimon, der Sohn eines wohlhabenden Geschäftsmanns, als er von Schlägern bedrängt wird. Die beiden Jungen stellen fest, dass sie beide eine problematische Beziehung zu ihren Vätern haben und freunden sich an.
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Boruto und Konohamaru sind nach dem heimtückischen Mord an Lady Sakuya und dem Diebstahl der Hashirama Zellen auf der Flucht. Da sie nun vom gesamten Dorf verfolgt werden, müssen sie mit Sarada und Mugino einen neuen Plan aushecken. In der Hoffnung, die eigentliche Diebesbande aufzuspüren, trennen sich die Wege der Vier erneut, doch die Gefahr ist groß, selbst entdeckt zu werden.
Konohamaru und Boruto können den Butler von ihrer Glaubwürdigkeit überzeugen, woraufhin dieser sie in das Schloss seiner Herrin führt. Mithilfe einer List verschafft sich Boruto Zugang zu Lady Sakuya, trifft dort aber nur noch auf ihren leblosen Körper. Als der Butler seine tote Gebieterin auffindet, liegt der Verdacht nahe, dass der Shinobi für diese Misere verantwortlich ist.
Da sie mehr über die gefährlichen Hashirama Zellen in Erfahrung bringen wollen, müssen Mugino, Sarada, Konohamaru und Boruto in das Stillreich reisen, doch die dortigen Bewohner sind nicht sehr gesprächig. Die Vier müssen tief in die Trickkiste greifen, um dennoch an ein paar Informationen zu gelangen, nur scheint nicht jeder der Einwohner der Gruppe gegenüber wohlgesonnen zu sein.
Seine Mutation verleiht Anato im Kampf außergewöhnliche Kräfte, gegen die jeder Gegenangriff wirkungslos ist. Erst Victors Eingreifen kann den Forscher ruhigstellen. Im Nachhinein wird Boruto und den anderen jedoch klar, dass diese Unterstützung nicht so selbstlos ist, wie sie auf den ersten Blick wirken mag. Schließlich scheint es auch der Firmenchef auf die Hashirama Zellen abgesehen zu haben.
Boruto und seine Freunde werden in das Talreich geschickt, um einen verschollenen Wissenschaftler wiederzufinden. Je länger sie sich mit dem Fall beschäftigen, desto mehr Fragen werden aufgeworfen. So scheint sich der Medizinkonzern, für den der Mann gearbeitet hat, besonders bedeckt zu halten, was das Verschwinden seines Mitarbeiters angeht. Gleichzeitig liegt dem Firmenchef des Unternehmens aber viel daran, sich an der Suche zu beteiligen.
Auf ihrer Reise in das zerstörte Amegakure treffen Sai und Sasuke den einzigen Überlebenden eines grausamen Giftgasanschlags. Sie verbünden sich mit Garashi und hoffen, durch ihn das ehemalige Versteck von Kara zu entdecken. Das blinde Vertrauen erweist sich allerdings schon bald als Fehler, da der Mann den beiden Shinobi eine fürchterliche Falle stellt …
Die schlechte Ernte und die damit einhergehenden hohen Preise der Azuki-Bohnen rufen Diebe auf den Plan, die sich von der wertvollen Ware einen hohen Gewinn versprechen. Dieses unlautere Vorgehen hat aber zur Folge, dass die Bestellungen der Ladenbesitzer nicht mehr bei ihnen eintreffen. Da Anko und Chouchou nur ungern auf ihre süße Bohnensuppe verzichten, bleibt ihnen nichts anderes übrig, als den Verbrechern das Handwerk zu legen.
Durch das Kätzchen Mikazuki wird Mitsuki auf einen schwer verletzten Mann aufmerksam. Er zögert keine Sekunde, dem Unbekannten in seiner Not zu helfen. Als es diesem wieder besser geht, trennen sich die Wege der beiden und Mitsuki wendet sich einem Auftrag um einen mysteriösen Serienmörder zu. Noch ahnt der Shinobi nicht, dass Samidare bei der Lösung dieses Falles eine bedeutende Rolle spielt …
Ein Schnupperkurs an der Akademie soll Himawari für die Kunst der Shinobi begeistern. Während Eho und Yuina darum wetteifern, die anderen Teilnehmer in den Herausforderungen zu übertrumpfen, ist Narutos Tochter noch nicht vollkommen von diesem Beruf überzeugt. Erst Direktor Iruka kann das Mädchen dazu überreden, dem Ganzen eine Chance zu geben.
Weil die Stärke von Team 15 in den letzten Monaten zu wünschen übriglässt, schlägt Tsubaki einen Konkurrenzkampf vor: Die Mädchen sollen sich miteinander darum messen, wer die Beste ist. Die junge Kriegerin hofft, dass die Teamleistung dadurch gesteigert wird. Als das Ganze allerdings einen gegenteiligen Effekt hat, muss die Samurai lernen, dass Zusammenarbeit manchmal eben doch das Wichtigste ist.
Weil mindestens ein Shinobi aus jeder Gruppe Genin medizinische Ninjutsu beherrschen muss, besucht Sarada ein Seminar dazu. Sie weiß auf dem Papier zwar sehr viel über das Thema, beherrscht die Praxis allerdings weniger sicher. Da tut es der jungen Ninja nicht gerade gut, dass ausgerechnet ihre Mutter den Unterricht leitet und dabei ein wachsames Auge auf sie wirft.
Boruto erreicht Tento gerade noch rechtzeitig und stellt sich dem Kampf gegen Shojoji. Den Anführer der Mujina-Bande zu besiegen ist allerdings eine Herausforderung für den Sohn des siebten Hokage, denn sein Gegner schafft es mit Leichtigkeit, alle Angriffe auf ihn einfach zu kontern. Als dann auch noch das Mal auf Borutos Hand verrücktspielt, sieht es für den Shinobi und seinen Freund nicht gut aus …
Boruto freut sich darüber, dass seinem Team ein wichtiger Auftrag zugeteilt wurde. Kurz vor Missionsbeginn erfährt er jedoch, dass die Mujina-Bande Tento verschleppt hat, um den Daimyou zu erpressen. Schweren Herzens lässt der Shinobi daraufhin seine Freunde allein losziehen, während er sich daran macht, seinem Schützling zu helfen. Die Befreiungsaktion ist jedoch alles andere als ungefährlich …
Konohamaru und Mugino offenbart sich das gesamte Ausmaß von Victors teuflischem Plan. So steht der Firmenchef dank seines angezüchteten Götterbaumes kurz davor, unsterblich zu werden. Dies hat jedoch einen hohen Preis, den die Stadtbewohner mit ihrem Chakra zahlen müssen. Den Shinobi ist klar, diesem Treiben ein Ende bereiten zu müssen, doch die Pflanze hat den beiden einiges entgegenzusetzen.v
Schweren Herzens müssen Sarada und Boruto Mia gegenübertreten und sie über die schrecklichen Ereignisse rund um Anato informieren. Diese zeigt sich von all den Nachrichten gar nicht begeistert und beschließt, dem Peiniger ihres Mannes eine Lektion zu erteilen. Indes ist auch Victor nicht untätig und gewährt dem Daimyo eine Besichtigung seiner Firma, welche allerdings eine unerwartete Wendung nimmt.
Während eines Krankenhausbesuches lernen Metal, Denki und Iwabee Natto kennen. Anfangs stempeln ihn die drei als Nervensäge mit schlechten Manieren ab, bis sie von seiner Krankheit erfahren. Die Gruppe ist sich einig, dem Jungen eine Freude machen zu wollen. Das ist jedoch leichter gesagt als getan, denn Natto hat einen ganz speziellen Wunsch: ein Autogramm des berüchtigten Orochimaru.
Um sich zu beweisen, nimmt es Boruto mit Shojoji auf. Voller Siegessicherheit tritt dieser Narutos Sohn gegenüber, unterschätzt dabei aber, wie viel sich Boruto im Training weiterentwickelt hat. Auch Sarada möchte ihre Fortschritte unter Beweis stellen, indem sie ihre Fähigkeiten mit denen ihrer Mutter misst. Trotz ihrer anfänglichen Bedenken nimmt Sakura die Herausforderung ihrer Tochter an.
Während des erbarmungslosen Trainings gehen Boruto und Sarada bis an ihre Grenzen. Der Wille ist groß, Deepa im Kampf die Stirn bieten zu können, was auch Shikadai nicht entgeht. Er versucht, Boruto zur Vernunft zu bringen und weist ihn auf den tieferen Sinn der Übungseinheiten hin. Derweil gelingt es Sakura nicht zu ihrer Tochter durchzudringen, welche trotz aller Ratschläge an ihrem Ehrgeiz festhält.
Ein neuer Auftrag führt Chocho, Inojin und Shikadai direkt in das Windreich. Dort ist es ihre Aufgabe, die verschollene Otsutsuki-Puppe aufzuspüren, bevor diese in die falschen Hände gerät. Auf ihrer Reise treffen die Drei unerwarteterweise auf Deepa, welcher denselben Plan verfolgt. So ist er direkt zur Stelle, als das Team die Marionette mit der Hilfe einer Gruppe von Shinobi aus Sunagakure entdeckt.
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