Hashirama und Madara sind erwachsen geworden und inzwischen Anführer in ihren Clans. Trotz der früheren Freindschaft treffen sie sich wieder und erinnern sich an die Zeiten, als sie über ihre Pläne sprachen, eine Siedlung zu bauen, und was mittlerweile aus ihrem Traum geworden ist.
Hashirama trifft Madara wieder, aber sein Vater und sein Bruder Tobirama sind ihm gefolgt. Und weil Madara nur kurz bleibt, wollen sie erfahren, warum. Dabei stoßen sie auf Madaras Vater und seinen Bruder Izuna, also Todfeinde. Es entsteht ein Kampf, der zu eskalieren droht. Sogar Hashiramas Bruder, Tobirama, kämpft gegen den Bruder von Madara...
In Rückblenden erfahren wir, wie sich Hashirama und Madara als Kinder kennengelernt haben und welche Schwierigkeiten sie hatten, weil ihre Clans miteinander zerstritten waren. Hashiramas Vater erfährt davon, dass er sich mit einem Jungen trifft und lässt ihn von einem Bruder beschatten. Als klar ist, dass der neue Freund zu den Uchiha gehört verbietet Hashiramas Vater ihm den Umgang.
Hinter den wiederhergestellten 4 Hokage steckt Orochimaru. Was hat er vor? Das Misstrauen wächst, aber nicht nur ihm gegenüber. Die Hokage untereinander haben auch noch einige Dinge aus der Vergangenheit zu klären. Und dann ist ja auch noch Sasuke anwesend, der vom Dritten wissen möchte, was mit seinem Bruder Itachi geschah.
Neue Kämpfe stehen bevor. Auf der dunklen Seite sind Madara und Obito, aber auch Orochimaru, Sasuke, Suigetsu und Yugo. Sie stellen sich auf eine Auseinandersetzung mit Naruto und seine Freunde ein, die vom Freiwerden von Kyubis Chakra profitieren sollen. Sie werden von der Zentrale aus durch den Chefstrategen Shikaku gesteuert.
Madara und Obito haben den Juubi unter ihrer Kontrolle und terrorisieren mit ihm ganze Landstriche. Es scheint, als könne nichts und niemand sie aufhalten. Die Situation scheint ausweglos zu sein. Obito ist dabei ganz besonders an Naruto interessiert und möchte ihm die Hoffnungslosigkeit lehren.
Madara und Obito zu schlagen, ist schwerer als gedacht. Immerhin haben sie Jubi, den Zehnschwänzigen, der auch wiederbelebt werden konnte, vor allem das Mugen Tsukuyomi und sind dadurch noch unberechenbarer geworden. Es wird alles mobilisiert, was die Shinobi-Allianz zu bieten hat. Gelenkt werden alle vom Chefstrategen Shikaku, der in der Zentrale mit seinem Team die Fäden zieht.
Burami und sein Team werden von Hinata, Kiba und Shino verfolgt. Doch sie können ihren Geruch verbergen und lauern den Ninjas aus Konoha auf. Während des Kampfes kommt Kiba auf eine Idee. Er erinnert sich an Naruto und an sein Training. Er und die anderen können Burami und sein Team täuschen und letztendlich überraschen. Endlich haben sie beide Schriftrollen in der Hand.
Auf der Suche nach einer passenden Schriftrolle, um die zweite Runde der Prüfung zu bestehen, beschließen Kiba und sein Team den Gegner in einen Hinterhalt zu locken. Wer darauf reagiert muss zwangsläufig die richtige Rolle haben. Es dauert nicht lange, bis sie an Kazami, Burami und Muyami geraten. Nach einem kurzen Kampf entdeckt Burami die Schriftrolle bei Kiba und sorgt dafür, dass diese seinem Team in die Hände fällt. Daraufhin beschwört Muyami einen Riesenmaulwurf und die Drei suchen das Weite. Kibas Team nimmt die Verfolgung auf, gerät dabei aber in eine Falle aus Treibsand. Mit Akamarus Hilfe können sie sich letztlich befreien und die Verfolgung wiederaufnehmen.
Shira und Lee treten in einem Freundschaftskampf gegeneinander an. Beide geben ihr Bestes und sind sich ebenbürtig. Letztlich gelingt es Lee die Angriffe seines Gegners auszurechnen und ihn zu schlagen. Da seine Wunde wieder aufgeplatzt ist, gibt Shira den Kampf verloren. Daraufhin erzählt er, dass das sein letzter Kampf war und dass er beschlossen hat sich nach Prüfung der Grenzwache anzuschließen. Neji, Lee und Tenten haben also zwei Schriftrollen in ihrem Besitz. Zuletzt erfährt Gaar, dass es sich bei den vermeintlichen Genin aus Takigakure mit Kegon und Yoro in Wirklichkeit um Jonin handelt und dass Fu ein Jinchuriki ist.
Als Lee erfährt wie schwer es für Shira war Shinobi zu werden, erkennt er wie ähnlich er ihm ist und beschließt den Angreifern zu folgen. Doch bevor es zu einem richtigen Kampf kommen kann, geht Shira dazwischen. Um die Situation friedlich zu lösen, will er den Angreifern seine Schriftrolle überlassen. Zu seiner Überraschung lehnen sie ab, geben stattdessen ihm ihre Schriftrollen und ziehen sich zurück. Daraufhin fordert Lee Shira zu einem freundschaftlichen Kampf heraus.
Sasori baut akribisch genau aufwendige Puppen, die echten Menschen gleichen. Dafür wird er als Shinobi sehr geschätzt. Komushi bewundert ihn dafür und wünscht sich sehr, irgendwann auch ein vollwertiger, bewunderter Shinobi zu sein, denn seine Eltern behandeln ihn wie ein Kleinkind und trauen ihm nichts zu. Sasori stärkt aber sein Selbstvertrauen, indem er ihm einen passgenauen Puppenarm baut, in dem ein Schwert integriert ist. Allerdings vergiftet sich Komushi an dem Gift des Armes und stirbt auf tragische Weise. Die alte Oma Chiyo wird mit Edo Tensei wiederbelebt und bedauert, dass sie für Sasori in seiner schwersten Zeit, nach dem frühen Tod seiner Eltern, nicht da war. Nun muss sie erkennen, dass Sasori nur noch eine leblose Puppe ist, um seinen toten Eltern, die ebenfalls zu Puppen geworden sind, nahe sein zu können.
Neji hat seine Teammitglieder weggeschickt, damit sie Sasukes Spur nicht verlieren. Er selbst nimmt den Kampf gegen Kidomaru auf, doch der gestaltet sich schwieriger, als Neji angenommen hatte, denn Kidomarus Fähigkeiten scheinen viel weitreichender zu sein, als er dachte. Und so sieht es sehr danach aus, als ob er diesen Kampf verlieren würde…
Shikamarus Team versucht immer noch, Sasuke einzuholen, der von dem Oto-Quartett zu Orochimaru gebracht werden soll. Shikamaru will die Gegner zu täuschen, indem er die Gestalt von Jirobo, einem ihrer Teammitglieder annimmt. Doch er fliegt auf – und nun müssen sich alle Kidomaru stellen, der mit seinen klebrigen Spinnennetzen ein ernstzunehmender Gegner ist, da er jede Bewegung lahmlegen kann. Neji ist der Einzige, der ein Mittel hat, diese fesselnden Fäden zu durchtrennen. Er befreit die Anderen und schickt sie hinter Sasuke her. Er selbst bleibt zurück und tritt allein gegen Kidomaru an.
Bei Naruto hat sich inzwischen der vierte Schwanz des Fuchsgeistes herausgebildet. Naruto ist nun laut Jiraiya nicht mehr zu kontrollieren und bildet Unmengen an Chakra – was wiederum den Nachteil hat, dass es seine Bewegungsfähigkeit einschränkt. Währenddessen versucht Kabuto herauszufinden, wie die Konoha Ninjas an die Information über das Treffen an der Brücke herangekommen sind…
Naruto steht Orochimaru gegenüber und verwandelt sich immer mehr in den Neunschwänzigen Fuchs. Er denkt an seine letzte Begegnung mit Sasuke zurück und fühlt sich schlecht, weil er zu schwach war, Sasuke davon abzuhalten, zu Orochimaru überzulaufen. Doch er beschließt, nicht aufzugeben und um Sasuke zu kämpfen und so gewinnt der Fuchsgeist immer mehr die Oberhand…
Naruto schafft es, dass sich Obito an die Vergangenheit erinnert und an die Freunde die er hatte. Es gelingt ihm, Obito von seinem Vorhaben abzubringen und so kann die Allianz das böse Chakaa aus ihm herausziehen.Sasuke eilt zu dem geschwächten Obito, um ihn zu töten, doch Kakashi kommt ihm zuvor. Aber auch dieser wird aufgehalten, von Minato. Er erklärt, was an Obitos und Narutos Wegen so unterschiedlich ist. Währenddessen kommt Naruto dem ersten Hokage zu Hilfe, der noch immer gegen Madara kämpft
Obito erinnert sich daran, wie er, Rin und Kakashi die Chunin-Prüfungen absolviert haben. Obwohl er Rückschläge erleiden musste, hat Rin fest an ihn geglaubt und so hat Obito damals nie aufgegeben und schließlich die Prüfung bestanden.Naruto hatte recht und Obito hat diese Erinnerungen nie vergessen. Er hat sich dagegen gewehrt, als er der Junchiriki von Jubi wurde. Nun bietet Naruto ihm an, zurück auf den richtigen Weg der Shinobi zu kommen
Naruto versucht Obito durch ein Gespräch an seine Vergangenheit zu erinnern. An den Obito Uchiha, der er mal war. Er erinnert sich an seine Zeit als Ninja-Schüler. An Rin und an Kakashi. Die beiden konnten sich nicht leiden, doch der junge Obito strengt sich umso mehr an, als Kakashi die Prüfung zum Genin besteht. Er schafft die Prüfung ebenfalls und kommt in ein Team mit Kakashi und Rin, das von Minato geleitet wird.
Obito kann nicht begreifen, wie Naruto für diese Welt kämpfen kann. Doch er gibt nicht auf und bereitet sich mit Sasuke auf den entscheidenen Angriff vor. Auch Narutos Freunde machen sich fertig. Sie erhalten von Naruto je ein Rasengan um Obitos Schild zu durchbrechen. Während Kakashi Obitos Gefühle und Gedanken nachfühlt, versucht die Allianz rund um Naruto die Biju-Energie aus Obito herauszuziehen. Zuletzt kann auch Naruto Obitos Gefühle spüren.