Boruto ist von seinem nervenaufreibenden Schulausflug heimgekehrt. Dort wird er auch schon sehnsüchtig von seiner Schwester Himawari erwartet. Doch Boruto hat bei all dem Trouble vergessen, seiner Schwester das versprochene Souvenir aus Kirigakure mitzubringen. Jetzt muss er einen Weg finden, das wieder gut zu machen.
Es kommt zum großen Showdown zwischen Boruto, Kagura und Shizuma. Boruto versucht an Kaguras Menschenverstand zu appellieren, doch Shizumas Einfluss scheint zu stark. Boruto hat der Macht von Shizumas Schwert Samehada kaum etwas entgegenzusetzen und gerät mehr und mehr in Bedrängnis. Dann greift jedoch Mitsuki ein und enthüllt endlich die Wahrheit über Shizuma und seinen perfiden Plan.
Zwischen Buntan und Sarada entbrennt ein gnadenloser Kampf um Leben und Tod. Doch durch ihr gut trainiertes Sharingan kann Sarada immer wieder den Blitzen ausweichen. Buntan ist gleichzeitig fasziniert und angewidert von Saradas Kampfkünsten. Sie sieht eine angeborene Fähigkeit wie das Sharingan als unfairen Vorteil und einfacheren Weg zu großer Kraft.
Shizuma erklärt Kirigakure den Krieg und verkündet sein Ziel: das Blutnebeldorf wieder erblühen zu lassen. Boruto und Sarada überreden Chojuro, ihnen zu helfen, Shizumas Bande zu beseitigen und Kagura zu retten. Doch schnell müssen sie feststellen, dass die neuen Sieben Shinobi-Schwertkämpfer nicht zu unterschätzen sind.
Kagura beschließt, Chojuros Erbe als Träger eines der sieben Shinobi-Schwerter von Kirigakure anzutreten, und beginnt mit dem Schwert Hiramekarei zu üben. Doch Shizuma hat andere Pläne und will Kagura auf seine Seite ziehen. Dabei appelliert er geschickt an dessen Schuldbewusstsein. Shizumas Plan ist es, einen neuen Krieg anzuzetteln und als Auslöser plant er Borutos Tod!
Mit Kaguras Hilfe gelingt es Boruto und seinen Freunden zwar, Denki vor Hachiya und seinen Gefolgsleuten zu retten, doch Shizuma ist fest dazu entschlossen, in Kirigakure das Chaos zu entfesseln. Kagura gesteht unterdessen, dass er der Enkel des vierten Mikuzage, Yagura, ist und Angst davor hat, sein Schwert zu benutzen, da es ihm in der Vergangenheit bereits großes Unglück beschert hatte.
Bei ihrem Ausflug nach Kirigakure steht der Besuch im Büro des neuen Mizukage an. Dort treffen sie neben Chojuro auch auf Mei, die ehemalige Mizukage. Chojuros Rede über die Einheit der Dörfer langweilt Boruto jedoch und so hat der Kage ein Nachsehen und verschont die Schüler mit weiteren Ansprachen. Als Kagura später die Geschichte des Mizukage weitererzählt, gerät Iwabee ins Grübeln.
Naruto hofft, die Beziehungen zum Wasserreich verbessern zu können und will Boruto und seine Klassenkameraden auf einen Ausflug nach Kirigakure schicken. Schuldirektor Iruka gibt sein Einverständnis und die Schüler machen sich auf den Weg. Vor Ort lernen sie Kagura kennen, der sie durch das Dorf führen soll. Was jedoch einst als Blutnebeldorf bekannt war, hat sich völlig verändert.
Sakura und Sarada sind sich nach den letzten Ereignissen näher denn je und stellen gemeinsam das neue Familienfoto in ihrem Zuhause auf. Sarada trainiert eifrig ihre neuentdeckten Kräfte und Konohamaru unterstützt sie dabei. Ihr ehrgeiziges Ziel: Hokage werden! Die Konferenz der Fünf Kage steht an und Boruto hat sich zu diesem Anlass einen ganz besonderen Streich einfallen lassen.
Naruto und Sasuke finden das Versteck von Shin Uchiha und es kommt zum unausweichlichen Kampf. Während Naruto sich Shins Klon-Armee entgegenstellt, gelingt es Sarada und Sasuke zu Sakura durchzudringen. Doch Shin ist schon zur Stelle und durchbohrt Sakuras Arme mit seinen Klingen. Mittels Shuriken versucht er Sakura zu töten.
Sakura wurde von Shin Uchiha in sein Versteck entführt. Um sie zu finden beschließen Sasuke und Naruto, bei Orochimaru nach Informationen zu suchen und werden fündig. Orochimaru erzählt ihnen alles über sein damals entflohenes Experiment: Shin Uchiha. Dieser erklärt unterdessen Sakura alles über die Entwicklung des Menschen und welche Rolle die Gene dabei spielen.
Die zweite Prüfung wird sehr schwierig. Es geht um eine Art Überlebenstraining, bei dem je 13 Teams gegeneinander antreten. Es geht darum, jeweils noch eine zweite Schriftrolle zu bekommen und anschließend als ganzes Team den Turm der Mitte zu erreichen. Das heißt, es darf keinen Ausfall geben. Die Spannungen zwischen Naruto und Sasuke sind nicht zu übersehen. Dummerweise sind die Beiden in einem Team. Schnell stellt sich heraus, dass Sasuke doch nicht so cool ist, wie er immer tut. Schon beim ersten Gegner in Form einer Schlange, aus der ein Mensch kommt, kriegt Sasuke es mit der Angst zu tun. Er ist sogar bereit, die einzige Schriftrolle, die das Team von Anfang an hat, seinem Gegner zu übergeben. Aber das kann Naruto verhindern. Auch bei der nächsten Herausforderung durch mehrere Angreifer ist Naruto im letzten Augenblick der Retter und gewinnt an Anerkennung. Aber das bohrt in Sasuke. Er will unbedingt stärker werden.
Wir kehren in Narutos Kindheit zurück, als er einsam in einer Wohnung in Konoha leben musste und der Hokage ihm Taschengeld für den täglichen Bedarf brachte. Er wurde von den anderen Dorfbewohnern nicht anerkannt, weil er gerne die Häuserwände beschmierte. Später kam er dann auf die Ninja-Akademie, auf der zuerst Iruka und dann Kakashi seine Lehrer waren. Schon bei der ersten Begegnung mit seinen Mitschülern fiel ihm ein Junge besonders als Angeber auf: und zwar Sasuke. Bei allen beliebt, vor allem bei den Mädchen, aber für Naruto war er das reinste Reizmittel. Immer wieder kam es zu Auseinandersetzungen, bei denen Naruto in der Regel den Kürzeren zog. So erging es ihm auch bei den diversen Missionen, in denen eigentlich der Zusammenhalt im Team im Vordergrund stand. Es verging kaum ein Tag, an dem Naruto nicht eine Niederlage einstecken musste. Und Sasuke kennt offensichtlich nur ein Ziel: er will irgendwann einen bestimmten Mann erledigen.
Shino Aburame, der Klassenlehrer, hat die Schüler angewiesen, sich in Teams nach Mädchen und Jungen aufzuteilen und um die auf dem Dach platzierte Flagge zu kämpfen. Boruto, der um jeden Preis früher als die Mädchen an der Flagge ankommen will, versucht sich an einem hochrangigen Jutsu, dem Jutsu des vertrauten Geistes, doch es läuft anders als geplant.
Metal Lee, ein ambitionierter Taijutsu-Nutzer aus Borutos Klasse leidet an Lampenfieber. Sobald er im Mittelpunkt steht, kann er seine Kräfte nicht mehr kontrolliert nutzen. Shikadai Nara konfrontiert ihn etwas unbedacht damit und beide geraten in einen Kampf, in dem sich auch Boruto wiederfindet. Dieser muss feststellen, dass auch Metall Lees Chakra einer seltsamen Verzerrung unterliegt
Nachdem Boruto am Tag der Einschulung einen Tumult verursacht hat und zu Hausarrest verdonnert wurde, steht endlich sein erster Schultag an der Akademie bevor. Jedoch scheint Boruto durch seine Untaten bei seinen Klassenkameraden in Ungnade gefallen zu sein. So bricht er einen Streit mit Iwabee Yuino vom Zaun. Als sich Denki einmischt, um zu schlichten, eskaliert die Lage.
Im Mittelpunkt der Geschichte steht Boruto Uzumaki, der Sohn des siebten Hokage und Held des Dorfes Konohagakure, Naruto Uzumaki. Eines Tages rettet Boruto Denki Kaminarimon, der Sohn eines wohlhabenden Geschäftsmanns, als er von Schlägern bedrängt wird. Die beiden Jungen stellen fest, dass sie beide eine problematische Beziehung zu ihren Vätern haben und freunden sich an.
Jigens Hoffnung, Naruto in einer Dimension weitab von Konoha ungestört zur Strecke zu bringen, wird von Sasuke zerschlagen. Zwar sind die beiden nun in der Überzahl, jedoch hat das Mitglied von Kara große Kraftreserven in sich. Zudem scheint der Angriff von langer Hand geplant zu sein. Das wird auch Naruto schmerzhaft bewusst, als sich über ihm ein metallener Sarg zu schließen beginnt …
Ein scheinbar normaler Tag nimmt eine gefährliche Wendung, als Borutos und Kawakis „Karma“-Zeichen verrückt zu spielen beginnen. Auch Ino nimmt ein düsteres Chakra wahr, welches Unheilvolles erahnen lässt. Wie aus dem Nichts tauch Jigen auf, um Kawaki wieder zurück zu Kara zu bringen. Doch Naruto denkt gar nicht daran, Kawaki kampflos seinen Feinden zu überlassen.