Naruto und Hinata werden heiraten. Nach altem Brauch sollen ihre Freunde ein Video für das Brautpaar drehen, in dem sie ihre Glückwünsche für die beiden aussprechen. Doch die richtigen Worte zu finden ist schwieriger als anfangs gedacht.
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Konohamaru und Mugino offenbart sich das gesamte Ausmaß von Victors teuflischem Plan. So steht der Firmenchef dank seines angezüchteten Götterbaumes kurz davor, unsterblich zu werden. Dies hat jedoch einen hohen Preis, den die Stadtbewohner mit ihrem Chakra zahlen müssen. Den Shinobi ist klar, diesem Treiben ein Ende bereiten zu müssen, doch die Pflanze hat den beiden einiges entgegenzusetzen.v
Schweren Herzens müssen Sarada und Boruto Mia gegenübertreten und sie über die schrecklichen Ereignisse rund um Anato informieren. Diese zeigt sich von all den Nachrichten gar nicht begeistert und beschließt, dem Peiniger ihres Mannes eine Lektion zu erteilen. Indes ist auch Victor nicht untätig und gewährt dem Daimyo eine Besichtigung seiner Firma, welche allerdings eine unerwartete Wendung nimmt.
Während eines Krankenhausbesuches lernen Metal, Denki und Iwabee Natto kennen. Anfangs stempeln ihn die drei als Nervensäge mit schlechten Manieren ab, bis sie von seiner Krankheit erfahren. Die Gruppe ist sich einig, dem Jungen eine Freude machen zu wollen. Das ist jedoch leichter gesagt als getan, denn Natto hat einen ganz speziellen Wunsch: ein Autogramm des berüchtigten Orochimaru.
Um sich zu beweisen, nimmt es Boruto mit Shojoji auf. Voller Siegessicherheit tritt dieser Narutos Sohn gegenüber, unterschätzt dabei aber, wie viel sich Boruto im Training weiterentwickelt hat. Auch Sarada möchte ihre Fortschritte unter Beweis stellen, indem sie ihre Fähigkeiten mit denen ihrer Mutter misst. Trotz ihrer anfänglichen Bedenken nimmt Sakura die Herausforderung ihrer Tochter an.
Während des erbarmungslosen Trainings gehen Boruto und Sarada bis an ihre Grenzen. Der Wille ist groß, Deepa im Kampf die Stirn bieten zu können, was auch Shikadai nicht entgeht. Er versucht, Boruto zur Vernunft zu bringen und weist ihn auf den tieferen Sinn der Übungseinheiten hin. Derweil gelingt es Sakura nicht zu ihrer Tochter durchzudringen, welche trotz aller Ratschläge an ihrem Ehrgeiz festhält.
Ein neuer Auftrag führt Chocho, Inojin und Shikadai direkt in das Windreich. Dort ist es ihre Aufgabe, die verschollene Otsutsuki-Puppe aufzuspüren, bevor diese in die falschen Hände gerät. Auf ihrer Reise treffen die Drei unerwarteterweise auf Deepa, welcher denselben Plan verfolgt. So ist er direkt zur Stelle, als das Team die Marionette mit der Hilfe einer Gruppe von Shinobi aus Sunagakure entdeckt.
Da Boruto und Sarada keine Niederlage mehr einstecken möchten, beginnen sie ein hartes Training. Während Narutos Sohn sein Rasengan für den nächsten Kampf zu verbessern versucht, ist Sarada unter der Anweisung von Sasuke fleißig dabei, die Technik des Chidori zu erlernen. Derweil versuchen Konohamaru und Mugino in Victors Forschungseinrichtung mehr über dessen Beweggründe herauszufinden.
Im Kampf wurden Boruto und Sarada von Deepa übel zugerichtet. Da ihnen Yubina in dieser Notlage nur bedingt helfen kann, werden sie zur besseren Versorgung nach Konoha gebracht. Trotz ihres verheerenden Scheiterns ist der Siegeswille der beiden nicht gebrochen und sie beschließen, von nun an umso zielstrebiger zu trainieren. Andernorts wird die Lage zwischen Victor und Deepa immer angespannter.
Nach anfänglicher Skepsis bezüglich der Identität des Gegenübers, fallen sich Hiruga und Asaka glücklich in die Arme, doch der fröhliche Moment währt nur kurz. Einige Augenblicke später taucht Deepa auf, der dem fröhlichen Zusammensein ein Ende bereitet. Als wäre das nicht genug, gesellt sich auch Victor zu der Runde und offenbart seine Zusammenarbeit mit Deepa.
Die Ninja aus Konoha sind den letzten beiden Dieben dicht auf den Fersen. Im Bewusstsein dieser Tatsache bleibt Hiruga zurück, um Asaka mit den Hashirama Zellen einen Vorsprung zu verschaffen. Wie seine Brüder scheut auch er nicht davor zurück, sein Leben zu geben, damit ihre Mission gelingt. Es liegt nun an Boruto, Hiruga von diesem Himmelfahrtskommando abzubringen.
Dem Team ist es gelungen, einen der Räuber einzuholen. Die Erfolgsaussichten auf einen schnellen Sieg gegen den Unruhestifter sind gut, denn allein scheint der Shinobi aus dem Dunstreich gegen seine fünf Gegner keine Chance zu haben. Doch Yuga hat ein Ass im Ärmel: das verbotene Jutsu des Todes. Boruto und seine Freunde müssen nun geschickt vorgehen, um das heraufbeschworene Monster zu besiegen.
Gerade als sich Boruto, Mitsuki und Sarada vor ihren Verfolgern sicher fühlen, werden sie aus dem Hinterhalt angegriffen. Es braucht viel Überzeugungsarbeit, um den drei fremden Shinobi klarzumachen, dass jemand anderes für den Diebstahl der Hashirama Zellen verantwortlich ist. Da beide Gruppen sich einig sind, dass die kriminelle Bande aufgehalten werden muss, schließen sie sich zusammen.
Der Kampf zwischen Naruto und dem Neunschwänzigen geht in die entscheidende Phase. Das Siegel ist gelöst und Naruto versucht mit seinen Techniken Oberhand zu gewinnen. Plötzlich steht seine Mutter hinter ihm, nach der er sich so lange gesehnt hatte. Auffallend sind ihre knallroten Haare. Hat sich der Neunschwänzige in deren Gestalt verwandelt? Egal. Es gibt nun viel zu fragen und zu beantworten. Vor allem, wie Kushina, seine Mutter und Minato, sein Vater, sich kennengelernt haben. Es ist eine interessante, ja fast romantische Geschichte. Sie begann auf der Ninja-Akademie in Konoha. Kernpunkt ist der Traum der Eltern, eines Tages Hokage zu werden, und den sie an Naruto weitergegeben haben.
Naruto trifft am Wasserfall noch einmal auf seinzweites Ich. Es entsteht eine Diskussion darüber, ob man den Dorfbewohnern vertrauen kann, die so sehr von ihrem Helden schwärmen. Bevor aber das geschieht, muss Naruto erst einmal sich selbst Vertrauen schenken. Schließlich werden die Beiden Eins. Die entscheidende Prüfung am Wasserfall rückt näher. Naruto soll endgültig die Kontrolle über den Neunschwänzigen bekommen. Wird ihm das gelingen? Killerbeat führt ihn und Yamato durch den Wasserfall in einen großen Raum mit unschätzbaren archäologischen Werten. Hier unterziehen sich auserwählte Jinchu-Kräfte seit jeher einer Reinigungszeremonie, und in dem Gebäude kann man auch in besonderer Art und Weise mit seinem Bijuu-Geist sprechen. Naruto hält sich strikt an die Anweisungen von Killerbeat. Plötzlich steht er vor dem Neunschwänzigen, und nun heißt es, äußerst wachsam zu sein, denn jeder Fehler wird bitter bestraft. Entscheidend ist, ob Naruto mit Hilfe seines eigenen Chakras das Chakra des Fuchsgeistes aus diesem heraus ziehen kann. Die Spannung steigt von Minute zu Minute.
Ein Schnupperkurs an der Akademie soll Himawari für die Kunst der Shinobi begeistern. Während Eho und Yuina darum wetteifern, die anderen Teilnehmer in den Herausforderungen zu übertrumpfen, ist Narutos Tochter noch nicht vollkommen von diesem Beruf überzeugt. Erst Direktor Iruka kann das Mädchen dazu überreden, dem Ganzen eine Chance zu geben.
Weil die Stärke von Team 15 in den letzten Monaten zu wünschen übriglässt, schlägt Tsubaki einen Konkurrenzkampf vor: Die Mädchen sollen sich miteinander darum messen, wer die Beste ist. Die junge Kriegerin hofft, dass die Teamleistung dadurch gesteigert wird. Als das Ganze allerdings einen gegenteiligen Effekt hat, muss die Samurai lernen, dass Zusammenarbeit manchmal eben doch das Wichtigste ist.
Weil mindestens ein Shinobi aus jeder Gruppe Genin medizinische Ninjutsu beherrschen muss, besucht Sarada ein Seminar dazu. Sie weiß auf dem Papier zwar sehr viel über das Thema, beherrscht die Praxis allerdings weniger sicher. Da tut es der jungen Ninja nicht gerade gut, dass ausgerechnet ihre Mutter den Unterricht leitet und dabei ein wachsames Auge auf sie wirft.
Boruto erreicht Tento gerade noch rechtzeitig und stellt sich dem Kampf gegen Shojoji. Den Anführer der Mujina-Bande zu besiegen ist allerdings eine Herausforderung für den Sohn des siebten Hokage, denn sein Gegner schafft es mit Leichtigkeit, alle Angriffe auf ihn einfach zu kontern. Als dann auch noch das Mal auf Borutos Hand verrücktspielt, sieht es für den Shinobi und seinen Freund nicht gut aus …
Boruto freut sich darüber, dass seinem Team ein wichtiger Auftrag zugeteilt wurde. Kurz vor Missionsbeginn erfährt er jedoch, dass die Mujina-Bande Tento verschleppt hat, um den Daimyou zu erpressen. Schweren Herzens lässt der Shinobi daraufhin seine Freunde allein losziehen, während er sich daran macht, seinem Schützling zu helfen. Die Befreiungsaktion ist jedoch alles andere als ungefährlich …
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